Единственная в России Галерея сибирского искусства располагается в двух двухэтажных каменных особняках в центре города, построенных в конце XIX века. В настоящее время здесь располагаются постоянные экспозиции сибирского портрета (казаки-первопроходцы, сибирские купцы, государственные деятелей и представители духовенства) и религиозного искусства. Центральным экспонатом является единственный сохранившийся на территории Сибири фарфоровый иконостас домовой церкви, созданный мастерами знаменитой фарфоро-фаянсовой фабрики И.Д. Перевалова, позже получившей известность как Хайтинский фарфоровый завод. Здесь же представлено уникальное собрание икон XVI-XIX вв. и коллекция деревянной религиозной скульптуры XVII-XIX вв. из фондов музея.

Единый входной билет в Галерею сибирского искусства (в том числе приобретенный с помощью «Пушкинской карты») также дает возможность посетить временные выставки.