Экспозиция «Из истории Тильзита» отражает яркие моменты многовековой истории города: основание рыцарями Тевтонского ордена; получение городского права в 1552 г. из рук первого герцога Пруссии Альбрехта Бранденбургского; события Первой Мировой войны. Часть экспозиции посвящена известным тильзитцам: поэту-романтику Максу фон Шенкендорфу; литовскому философу и общественному деятелю Вильгельмасу Видунасу; драматургу и писателю, сочинителю «Путешествие в Тильзит» - Герману Зудерману.

Предметный ряд: фотографии, документы, книги, предметы быта, фрагменты оружия, медали, макеты.